牧之介（まきのすけ）が「剣豪をやめる！」と言い出した。新たな必殺技を編み出し戸部（とべ）先生に決闘を申し込んだが、余りの未完成さに剣を置こうと悩んでいるという。それを聞いた乱太郎（らんたろう）たちは・・・。

忍術学園に学園長先生の友人で、今は引退している忍びの天才、竜王丸（りゅうおうまる）さんがやって来た。変装の名人でもある竜王丸さんに、五年生のはちや先輩が「変装の極意」を教えてほしいとお願いする。

六年生の立花（たちばな）先輩が、授業の一環で陶器作りの仕事を身につけるため窯元を訪ねると、「陶芸の名人」を紹介される。ところが、その名人とはしんべヱ、喜三太（きさんた）だったことから一騒動が・・・。

夕暮れのタソガレドキ城に、くせ者が入る。城の忍び組頭、雑渡昆奈門（ざっとこんなもん）が捕えると、なんと乱太郎（らんたろう）の両親だった！タソガレドキ城に連れて来られた乱太郎は、両親に忍び込んだ目的を聞き出すように言われる。

しんべヱに誘われて「今評判のおいしいおまんじゅう屋さん」にやって来た乱太郎（らんたろう）ときり丸は、ずきんで顔を隠した八方斎（はっぽうさい）を見つける。お忍びでおまんじゅうを食べに来ていたのを見られた八方斎は・・・。

髪結い処斉藤（さいとう）に再び怪しい者が集合しているとの連絡で、再び、忍術学園の先生と忍たまたちが駆けつける。暗殺者が向かっているという情報をつかんだ風魔流忍術学校の忍たまもすでに到着していた。そこへ姿を現したのは・・・。

斉藤（さいとう）タカ丸の祖父は元々ウスタケ忍者だった。ウスタケの長老は、忍たまがウスタケ忍者との勝負に勝てば、斉藤親子の暗殺をあきらめ斉藤家と縁を切るという。ウスタケ岳にある打鳴寺（だめいじ）の鐘を鳴らした者が勝ち。競争が始まった。

競争には、ドクササコ、風魔、万寿烏（ますからす）、土寿烏（どすからす）も参加。忍たまチームには学園長先生に呼ばれた上級生たちも合流し、学年別に作戦を立てて競争する。さらに、くの一教室のユキとトモミもやって来て・・・。

ウスタケ忍者と忍たまの競争もいよいよ終盤戦に。五年生チームは、ウスタケの仮免忍者を相手に作戦を立てる。そして、暗殺者の万寿烏（ますからす）と土寿烏（どすからす）には、六年生チームが得意のバレーボールで対決する。

最後の対決は、ドクササコのすご腕忍者の部下と、乱太郎（らんたろう）たち一年は組の数名。足の速い乱太郎に何とか打鳴寺（だめいじ）にたどりついてほしいと、みんなが希望を託すのだが・・・。